La construction de l'aéroport a commencé en avril 1942, l'aéroport de LaGuardia (ouvert en 1939) étant déjà presque saturé, et les premiers vols commerciaux ont eu lieu le 1er juillet 1948. . Baptisé New York International Airport le 31 juillet 1948, plus communément appelé Idlewild Airport, il fut rebaptisé le 24 décembre 1963 sur demande du maire et du conseil municipal de New York après l'assassinat de John F. Kennedy2. Il est aujourd'hui communément appelé Kennedy ou JFK.
En 1962 eut lieu l'ouverture du terminal Worldport par la Pan Am, aujourd'hui le Terminal 3, ainsi que le terminal TWA Flight Center pour la Trans World Airlines dessiné par l'architecte Eero Saarinen, aujourd'hui le Terminal 5.
En 1970, ouverture du terminal Sundrome par la National Airlines dessiné par la firme Pei Cobb Freed & Associés, aujourd'hui le Terminal 6. De 1977 à 2003, Air France et British Airways exploitent des vols transatlantiques avec le Concorde.
Au milieu des années 1980, l'aéroport international John-F.-Kennedy devient l'aéroport le plus fréquenté de New York passant devant l'aéroport international de Newark-Liberty. En 1998, début de la construction du train rapide reliant les différents terminaux, l'AirTrain JFK, qui se termine en 2003. Le 19 mars 2007, JFK est le premier aéroport américain à recevoir la visite de l'Airbus A380 avec à son bord plus de 500 passagers dans le cadre d'essais3.
Le 1er août 2008, JFK reçoit son premier vol commercial d'un Airbus A380, d'Emirates, sur la ligne New York - Dubaï4.